Episode 1 - Ces choses-là
Un an a passé depuis la rupture entre Dexter et Lumen. Celui-ci est parvenu à trouver un équilibre entre son activité de serial killer et son rôle de père. Mais Harrison grandit et doit rentrer à l'école, ce qui force Dexter à s'interroger sur les valeurs qu'il veut inculquer à son fils, notamment d'un point de vue religieux. Debra et Quinn sont toujours ensemble, mais Batista et LaGuerta ont divorcé. Pendant ce temps, un homme et son apprenti font leur première victime, selon les lignes de la Bible.
Episode 2 - Il était une fois
L'enquête sur l'épicier avec les serpents dans le ventre ramène le frère Sam, un homme accusé de meurtre, dans le giron de Dexter. Ce dernier s'interroge sur la façon dont l'image de père qu'il doit avoir pour son fils. L'acte d'héroïsme de Debra a des conséquences sur sa vie personnelle et professionnelle : le même jour, elle est demandée en mariage et promue lieutenant au détriment de Battista. Pendant ce temps, les deux tueurs religieux préparent leur nouveau crime.
Episode 3 - Cours après moi Shérif
Dexter replonge dans son passé alors que le corps d'une prostituée est découvert et qu'une de ses dents a été arrachée, ceci étant la signature d'un tueur en série qui fascinait Dexter adolescent. Celui-ci ressort alors ses albums souvenirs et se met en chasse du tueur. De son côté, Debra rencontre des difficultés dans son nouveau travail de lieutenant, notamment face à LaGuerta qui semble vouloir imposer ses décisions, compromettant l'autorité de Debra. D'autant plus qu'elle doit encore gérer sa rupture avec Quinn. Pendant ce temps, Travis et Gellar ont capturé un jogger et le retiennent prisonnier en le poussant à se repentir. Après avoir tenté de s'échapper, l'homme implore la pitié de ses ravisseurs.
Episode 4 - Les Chevaux de l'Apocalypse
Un cadavre, découpé en morceaux puis rattaché à des mannequins eux mêmes placés sur quatre chevaux représentant les cavaliers de l'apocalypse est découvert. Dexter ne pense pas à un tueur confirmé mais grâce à la théorie du nouveau détective de la Miami Metro, il comprend que les deux tueurs veulent annoncer la fin du monde. Cependant, Dexter a une nouvelle priorité : son fils tombe malade ; il trouve un soutien avec frère Sam. Puis à la troisième victime, qui meurt sous les yeux de Dexter et Debra, il n'y a plus de doute : il y a un nouveau tueur en série.
Episode 5 - L'Ange des Ténèbres
L'enquête avance et la Miami Metro a un nouveau suspect sur les meurtres représentant la fin du monde, le professeur Gellar. Son complice, Travis, est la nouvelle cible de Dexter. Il finit par pénétrer dans son appartement et y découvre la bible avec les numéros retrouvés dans le corps des victimes, prouvant son implication. Enfin une quatrième personne, une prostituée, recherchée par les Doomsday Killers, est susceptible de représenter une scène du Livre des Révélations, et une ancienne élève de Gellar pourrait être un témoin intéressant. De son côté Deb ne supporte plus de vivre chez son frère, elle décide de trouver un appartement.
Episode 6 - Lâcher prise
Frère Sam a été abattu, Dexter se lance dans la traque du tireur. Debra réalise que son nouveau poste l'éloigne de ses anciens coéquipiers et, délaissée, trouve du soutien auprès d'une psychologue. Batista essaie de couvrir Quinn qui part en vrille et dont les coucheries empiètent sur l'enquête des meurtres du Doomsday Killer : sa nuit avec une professeur qui devient un témoin-clé dans l'affaire compromet le témoignage.
Episode 7 - Virée entre frères
Brian Moser est de retour (en fantôme) aux côtés de Dexter. Celui-ci apprend que tous les membres de la famille d'Arthur Michell, excepté son fils Jonah, ont été tués comme le faisait Trinité, ce qui laisse penser qu'il est de retour. Dexter et son frère se rendent sur place et interrogent Jonah qui semble être le véritable meurtrier. Pendant ce temps, Debra a de plus en plus besoin de son frère au commissariat car elle interroge une victime encore en vie du Tueur de l'apocalypse. De leurs côtés, le Tueur voit son apprenti se rebeller et chercher à abandonner la cause de son mentor. Celui-ci commence alors un harcèlement moral en lui rappelant les raisons de leur rituel
Episode 8 - La Putain de Babylone
Debra est très en colère contre Dexter parce qu'il est parti beaucoup plus longtemps qu'elle lui a accordé. Mais après avoir écouté les explications de son frère, elle décide finalement de lui pardonner. Elle est en réalité heureuse que Dexter revienne lui apporter son aide, d'autant plus que le capitaine LaGuerta lui met la pression pour classer une affaire apparemment banale concernant la mort d'une prostituée dans sa salle de bain. Pendant ce temps, Travis Marshall tente de reprendre une vie normale avec sa sur, mais c'est sans compter sur le harcèlement toujours plus pressant de Gellar. De l'autre coté, Dexter retrouve Travis à son travail et tente de le convaincre de lui révéler où Gellar se cache. Mais Travis est réticent et a peur pour la vie de sa sur. Gellar décide de passer à l'action pour poursuivre son uvre apocalyptique. Il tue la soeur de Travis et enlève celui-ci qu'il fait prisonnier. Dexter réussit à le délivrer mais Gellar s'enfuit. Dexter et Travis sont désormais alliés pour éliminer Gellar.
Episode 9 - Les Coupes de la colère
Debra continue ses séances chez la psychologue, elle tente de lutter contre les pressions de ses supérieurs qui veulent à tout prix laisser le dossier de la prostituée clos, et contre le sentiment de solitude qui l'habite. Louis Greene finit par obtenir les faveurs de Jamie Batista, mais on apprend lors de leur premiers ébats amoureux que Louis détient la main du Tueur au Camion frigorifique. De leurs côtés, Dexter et Travis continuent leur chasse contre Gellar. Dexter décide de piéger Gellar lorsque ce dernier tente de kidnapper puis de tuer le professeur Casey, un théologien prônant l'athéisme. Le piège échoue et on retrouve le professeur mort. Par la suite, Dexter demande à Travis de reprendre contact avec Gellar afin de le piéger de nouveau. Pendant ce temps, Dexter entretient une conversation avec son père sur les raisons qui le poussent à aider Travis. Il retourne dans l'église afin de neutraliser Gellar. Il retrouve Travis sur le sol inconscient. Près de lui sous l'autel une dalle laisse échapper un son, sous celle-ci se trouve une cave dans laquelle Dexter retrouve Gellar dans un congélateur, visiblement mort depuis un certain temps...
Episode 10 - Le Châtiment
Dexter découvre la vérité sur Travis : c'est un homme perturbé psychologiquement qui est persuadé de parler avec le Pr Gellar alors qu'il est mort, faisant de lui le seul Doomsday Killer. Dexter se sent trahi et est bien décidé à le retrouver pour le tuer, mais la Miami Metro se rapproche de Travis. Dexter brouille les pistes en falsifiant les indices pour faire croire que Gellar est encore en vie. De son côté, Debra doit gérer la pression que lui met LaGuerta jusqu'à ce qu'elle apprenne la vérité sur l'affaire de la prostituée morte : LaGuerta couvre en fait le commandant Matthews. Travis est en fuite pour mener à terme son projet. Il recrute un couple de fanatiques du blog de Gellar pour tuer la femme qu'il avait enlevée avant de la relâcher, suite à sa rencontre avec Dexter. Celui-ci comprend vite qu'elle est à nouveau la cible, mais ne parvient pas à la retrouver à temps, et tue le mari en croyant abattre Travis. Cependant, il découvre quelle est l'étape suivante dans le plan de Travis : Wormwood, la libération d'un gaz empoisonné. Batista est furieux de voir son coéquipier Quinn devenir de plus en plus fêtard et moins assidu au travail. Quand il a des informations sur le couple de fanatiques, il décide d'y aller seul, mais il se fait alors capturer par Travis qui décide de relâcher Wormwood dans les bureaux de la Miami Metro
Episode 11 - Le Lac de l'Enfer
Le corps de Doomsday Adam est retrouvé avec les traces de fabrication du gaz Wormwood, mais les agents n'ont aucune idée du lieu qui sera attaqué. De retour au bureau, Dexter reconnait la femme du fidèle alors sur le point de relâcher le gaz et parvient à le contenir, sauvant ainsi tous les policiers mais non sans être légèrement touché par le poison. Quand Quinn apprend la disparition de Batista, il parvient à le sauver de justesse de Travis mais laisse fuir le tueur. Dès lors, l'affaire est confiée aux fédéraux. Debra a le temps de se préparer à confronter le chef Matthews, qui parvient à la convaincre de classer l'affaire. Quant à Dexter, il décide de tendre un piège à Travis en montant une scène de toutes pièces avec la main du professeur Gellar, puis en envoyant un message vidéo au tueur. Debra apprend le lendemain que Matthews a été forcé de démissionner, son implication dans la mort de la call-girl ayant été révélée. Il accuse Debra mais celle-ci sait que c'est LaGuerta qui a dénoncé son supérieur, pour achever sa vengeance et pouvoir contrôler Debra. Celle-ci est désespérée et confie ses doutes à sa psychologue, qui lui fait réaliser qu'elle a des sentiments plus profonds pour Dexter. Le piège tendu à Travis fonctionne, mais malade à cause du gaz, Dexter est trop faible pour capturer le tueur qui l'utilise pour son dernier tableau, le Lac de Feu. Dexter parvient à se sauver in extremis.
Episode 12 - La Fin d'un Monde
Dexter est sauvé de la noyade par un bateau transportant des immigrés clandestins. Il tue le capitaine qui menaçait les passagers, puis regagne la côte et rentre chez lui, où Debra le retrouve et lui dit qu'elle l'aime. Dexter ne comprend pas le sens exact de cette phrase et lui répond qu'il l'aime également, ce qui chamboule sa sur car c'est la première fois qu'il le lui dit. Le jour même, une éclipse totale de soleil va avoir lieu, et que c'est là, pour Travis, le jour de la fin du monde. L'appartement où il se cachait, et dont il avait tué les occupants, est découvert par la police. Dexter y entre le premier et voit une grande fresque peinte par le tueur, qui le représente sous les traits de la Bête au milieu du lac de feu. Il a juste le temps d'effacer le visage à coup de marteau avant que ses collègues n'arrivent, pour qu'ils ne le reconnaissent pas. Travis, voyant sa cache découverte, décide de se rendre chez Dexter qu'il croit mort, et dont il a trouvé l'adresse dans le portefeuille qu'il lui avait pris avant de le laisser dans l'eau. Là il découvre que celui qu'il croit être la Bête a un fils, Harrisson. Grâce aux dessins de Gellar, la police devine que Travis va commettre le sacrifice d'un innocent au sommet d'une tour pendant l'éclipse. Debra envoie des hommes sur tous les gratte-ciel de la ville, mais concentre le plus de forces sur le plus haut d'entre eux, qui n'est pas le bon. Dexter, à l'aide d'un autre dessin réalisé par Travis et qu'il avait caché à ses collègues, trouve la bonne tour. Peu après, son fils disparait et Dexter comprend que Travis l'a enlevé pour le sacrifier. Il se rend sur la tour et trouve Travis, après qu'il a tué le policier chargé de la surveillance, sur le point de sacrifier Harrisson. Après un moment de forte tension, il parvient à sauver ce dernier et s'empare enfin de Travis. L'éclipse terminée, Debra pense que Travis lui a définitivement échappé. Perdue entre cette déception professionnelle et ses sentiments troubles pour Dexter, elle va voir sa psychologue qui lui conseille de mettre les choses au clair avec son frère. Elle se rend alors dans l'église abandonnée, où elle a chargé Dexter d'effectuer une ultime analyse des lieux avant de clore l'affaire. Mais Dexter avait profité de l'occasion pour installer sa scène rituelle sur l'autel, afin de tuer Travis. Après quelques échanges acerbes entre les deux tueurs au sujet de la foi et de la religion, Dexter enfonce une grande lame dans le cur de Travis. À cet instant précis, Debra entre dans l'église et le surprend...
Suite à la mort subite de sa tante adepte de spiritisme, le jeune Robbie développe d'étranges symptômes. Après plusieurs diagnostics, la médecine se montre dépourvue face à des crises de plus en plus violentes où l'enfant semble possédé par le mal. Désemparés, les enfants font appel au père William Bowdern qui leur apparait comme leur dernier espoir de guérison.